《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，

　　坂井悠二的高中生活刚刚开始，本将一直持续的平凡生活却因为一次偶然而发生了剧变。                 &

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明朝年间，镖师神青奉命押解生辰纲，途中遭迷烟蛊毒人突袭。生辰纲被劫，皇帝大怒，命特工局彻查此事。死里逃生的神青为洗清勾结劫镖人的冤屈，被迫加入皇家特工局，和一心替父申冤女扮男装的王兔妞组成拍档，誓要查

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皮塔亚（纳得克·库吉米亚NadechKugimiya饰）从小就失去了父母，寄宿在诺普的家中，诺普的女儿柯蕾塔（金伯莉·安妮·田舍利KimberleyAnneTiamsiri饰）常常欺负和作弄皮塔亚，碍